开山祖师妙应（820-898年），俗姓黄，名文矩，字子薰，福建莆田县人。出家后法名涅盘，常口出呓语，举止怪诞，行踪不定。有时坐禅岩洞，数日不食；有时裸卧岩石，任蛟虫叮咬。因他出行时有两只驯虎跟随，人称“伏虎祖师”。他创建的囊山寺名声远扬，住寺僧人达千人。妙应法师圆寂后，葬于法堂的塔中，宋时迁于法堂西侧，重建宝塔，称“慧薰塔”。宋太祖乾德二年（964年），朝廷又赐慈寿禅寺庄田20顷为寺产，赡养寺僧。宋仁宗景祐初年（1034年），对寺院又进行了全面扩修，并建起了放目亭、云涛亭、苍霞亭、苏绿亭、石屏轩、松风阁、云卧堂、白云堂、海月堂、延寿堂、西来室、幻如室、净居室、放光室等等。常住僧人数百。元至元二十四年（1287年）寺毁于火灾。至元二十六年（1366年）住持深公重建殿堂，恢复旧观。元朝末年又毁于战火，僧众散尽。
明太祖洪武十一年（1378年），住持道杰重建法堂，后续建祖殿。洪武三十一年（1398年），住持湘江法师集资建香积厨、齐堂及厢房。成祖永乐九年（1411年），住持永清法师重修毗卢阁、轮藏阁、钟鼓楼，后一行法师重建大雄宝殿。至宣德八年（1433年），慈寿寺拥有殿堂僧房三百多间，重现闽中名刹风采。嘉靖年间（1522-1566年），慈寿寺遭到三次破坏，寺院被毁，仅轮藏殿和钟楼幸存。清朝时，寺院一直衰败，未能恢复明朝初年的规模，光绪十一年（1885年），住持通源法师手敲木鱼，四处募化，重修了大雄宝殿。今天在大雄宝殿还挂着这样的楹联：“伏虎初兴慈寿寺，敲鱼重振古囊山”。1908年，源智、慧贤法师相继兴建禅堂、齐堂、库房、客室、钟鼓楼、伽蓝殿、祖师殿、功德堂及左右两廊。1932年住持化光及证明、妙义法师又重建方丈室和山门。这些建筑都采用砖木混合结构，至今保存完好。
1949年后，人民政府十分注意囊山慈寿寺的保护和维修工作，支持僧众按照佛教丛林规章管好这一千年古刹。1951年，在海外侨僧资助下，修建了辟支岩塔，创建荼毗场，增建了藏经阁。1956年，住持化光法师主持树立了《囊山慈寿禅寺历代中兴碑记》。到“文革”前，寺中仍住僧三十余人。“文革”中，僧众流散，停止了佛事活动。十一届三中全会以后，宗教政策得到恢复和落实。1981年，囊山慈寿寺经政府批准作为佛教活动场所重新开放，僧人重新回到寺内，过着正常的宗教生活，同时募集资金，重塑佛像，对殿堂进行全面修复。1983年，慈寿寺被列为汉族地区全国重点寺院后，加快了修复的步伐。23名僧人发扬“农禅并重”的优良传统，耕重田地、看护山林，开垦耕地。
